A AGU tem por chefe o advogado-geral da União, de livre nomeação pelo presidente da República entre os integrantes da carreira maiores de trinta e cinco anos, de notável saber jurídico e reputação ilibada.

Ao advogado-geral da União compete decidir, após parecer da Corregedoria-Geral, sobre o desempenho dos integrantes da AGU e sobre a confirmação no cargo ou a exoneração do advogado da União submetido a estágio confirmatório.

Incumbe às procuradorias da União, em cada estado e no Distrito Federal, a representação da União junto à primeira instância da justiça federal, cabendo ao advogado da União que atuar no processo apresentar instrumento de mandato ou procuração assinada pelo procurador-geral da União.

Ao advogado da União é assegurada a autonomia funcional, podendo discordar de súmula editada pelo advogado-geral da União em suas manifestações, desde que de forma fundamentada.

A competência para fixar a interpretação de atos normativos a ser uniformemente seguida no âmbito de um determinado ministério é da consultoria jurídica, cujo parecer, quando aprovado pelas autoridades competentes, obriga também os respectivos órgãos autônomos e entidades vinculadas.